Comparaison de la cohérence de la détection des agents pathogènes entre métagénomique suivant

Scientific Reports volume 13, Numéro d’article: 9460 (2023) Citer cet article

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L’application du séquençage métagénomique de nouvelle génération (mNGS) a été progressivement réalisée par le praticien clinique. Cependant, peu d’études l’ont comparé aux hémocultures chez les patients souffrant de suspicion d’infections sanguines. Le but de cette étude était de comparer la détection de micro-organismes pathogènes par ces deux tests chez des patients suspectés d’infection sanguine. Nous avons étudié rétrospectivement des patients présentant de la fièvre, des frissons, l’utilisation d’antibiotiques pendant plus de 3 jours, une suspicion d’infection sanguine et l’admission au service des urgences de l’hôpital Ruijin de janvier 2020 à juin 2022. Tous les patients ont subi une prise de sang le même jour pour le mNGS sanguin et les hémocultures. Les paramètres cliniques et de laboratoire ont été recueillis le jour du prélèvement sanguin. La détection des microorganismes pathogènes par les deux méthodes a été comparée. Les facteurs de risque et la mortalité hospitalière chez les patients atteints d’infections sanguines ont été analysés séparément pour ces deux tests. Chez les 99 patients, le taux de détection de microorganismes pathogènes dans le NGS sanguin était significativement plus élevé que celui dans l’hémoculture. Le NGm sanguin était compatible avec l’hémoculture dans seulement 12,00% de tous les résultats positifs des tests bactériens et fongiques. Le taux de CRP est lié à la bactériémie, à la fongémie et à la virémie détectées par le mNGS sanguin. Aucun facteur de risque clair n’a pu être trouvé chez les patients présentant une hémoculture positive. Chez les patients gravement malades, les deux tests n’ont pas réussi à améliorer les résultats pour les patients. Chez les patients suspectés d’infection sanguine, le mNGS n’est pas encore un remplacement complet des hémocultures.

L’infection sanguine (BSI) est une infection causée par des agents pathogènes envahissant la circulation sanguine et se propageant avec le sang, et BSI peut se manifester par une bactériémie, une fongémie et une virémie. Il s’agit d’une maladie infectieuse systémique qui peut se transformer en septicémie dans les cas graves, provoquant un choc, une coagulation intravasculaire disséminée et une défaillance multiviscérale. L’incidence de l’ISB varie de 113 à 204 pour 100 000 habitants1,2 et augmente d’année en année3,4. L’infection sanguine a un taux de mortalité élevé, prolonge la durée de l’hospitalisation, augmente les coûts d’hospitalisation et cause des dommages graves2,5,6. Par conséquent, en plus de la prévention, l’identification précoce des agents pathogènes a fait l’objet d’une attention croissante.

Par rapport à l’hémoculture traditionnelle, le séquençage métagénomique de nouvelle génération (mNGS) présente les avantages d’une large gamme, d’une vitesse élevée et d’aucun besoin de culture pour diagnostiquer les microorganismes pathogènes par séquençage à haut débit7. Cependant, son utilisation dans les infections sanguines n’a pas été popularisée en raison de son prix élevé. Peu d’études ont exploré les résultats du NGS et des tests d’hémoculture. Le but de cette étude était de comparer la détection de micro-organismes pathogènes par ces deux tests chez des patients suspectés d’infection sanguine.

Nous avons étudié rétrospectivement des patients suspectés d’infection sanguine admis au service des urgences de l’hôpital Ruijin de janvier 2020 à juin 2022.

Les critères d’inclusion étaient les suivants : tous les patients étaient âgés de ≥ 16 ans et avaient entre-temps une température corporelle maximale supérieure à 38,5 °C, des frissons et l’utilisation d’antibiotiques pendant plus de 3 jours. Le test sanguin mNGS a été effectué le jour du prélèvement de l’hémoculture. Cette étude a été approuvée par le comité d’éthique de l’hôpital Ruijin affilié à la faculté de médecine de l’Université Jiao Tong de Shanghai et a obtenu une dérogation au consentement éclairé. L’analyse des données a été effectuée conformément aux normes éthiques énoncées dans la « Déclaration d’Helsinki de 1964 » et ses amendements ultérieurs ou à des normes éthiques comparables.

Un ensemble d’échantillons de sang de bouteille aérobie et anaérobie a été prélevé sur deux parties différentes du patient à l’aide de méthodes aseptiques et cultivé pendant 5 à 7 jours, lorsque la température corporelle était ≥ 38,5 ° C. Le volume de collecte de sang de chaque bouteille était d’environ 5 à 10 ml. Les hémocultures ont été effectuées conformément aux procédures opérationnelles standard de la microbiologie clinique. L’appareil d’hémoculture entièrement automatisé utilisé était BACTECFX (Becton, Dickinson and Company, États-Unis). L’identification bactérienne a été réalisée à l’aide du système de détection VITEK MS (BioMérieux, Marcyl’Étoile, France). Une hémoculture positive a été définie comme la détection d’un agent pathogène spécifique tel que des bactéries ou des champignons dans le sang, tandis qu’une hémoculture négative a été définie comme l’absence de tout organisme se développant pendant la période d’incubation. La question de savoir si les hémocultures étaient considérées comme contaminées a été définie par deux médecins chefs adjoints.

Environ 6 à 8 mL de sang ont été prélevés sur chaque patient. Les échantillons ont été conservés à froid sur de la glace sèche et transférés à Shanghai Hugo Biotech Co., Ltd. ou Guangzhou Vision Medicals Co., Ltd. pour analyse. Les résultats des tests ont été fournis le lendemain de l’arrivée des échantillons.

Nous avons utilisé les techniques rapportées dans la littérature précédente8. Le QIAamp DNA Micro Kit (QIAGEN, Allemagne) a été utilisé pour extraire l’ADN d’un échantillon, et l’ADN extrait a été utilisé pour construire des bibliothèques d’ADN à l’aide du QIAseq™ Ultralow Input Library Kit for Illumina (QIAGEN, Allemagne). La qualité des bibliothèques a été évaluée à l’aide d’un bioanalyseur Qubit (Thermo Fisher) et Agilent 2100 (Agilent Technologies), puis les bibliothèques qualifiées ont été séquencées sur la plateforme Nextseq 550 (Illumina). Pour obtenir des données de haute qualité, les lectures adaptatrices, courtes, de faible qualité et de faible complexité ont été supprimées des données brutes, et les lectures d’ADN hôte humain ont été filtrées par alignement sur la base de données de référence humaine (hg38). Les lectures restantes ont été examinées ou alignées sur les bases de données sur le génome microbien (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/genomes/) à l’aide du logiciel Burrows-Wheeler Aligner9. Pour rapporter un résultat mNGS positif pour les lectures de microbes détectées, y compris les bactéries (à l’exclusion des mycobactéries), les champignons (à l’exclusion de Cryptococcus) et les parasites, la couverture du microbe devait se classer dans le top 10 du même type de microbe et être absente dans le contrôle négatif (contrôle « Pas de modèle », NTC), ou le rapport des lectures par million (RPM) entre l’échantillon et le NTC (RPMsample/RPMNTC) devait être > 10 si RPMNTC n’était pas égal à 0. Pour les virus, M. tuberculsis et Cryptococcus, un résultat positif au NGS a été envisagé lorsqu’au moins 1 lecture unique a été cartographiée au niveau de l’espèce et absente dans le CNT ou lorsque RPMsample/RPMNTC > 5 lorsque RPMNTC n’était pas égal à 08.

Nous avons utilisé les techniques rapportées dans la littérature précédente10. L’ADN a été extrait à l’aide d’un kit d’ADN du microbiome QIAamp®, et un kit de préparation de la bibliothèque d’ADN Nextera XT11 a été utilisé pour construire une bibliothèque de l’ADN. Le contrôle qualité a été effectué à l’aide d’un kit de dosage Qubit dsDNA HS et d’un kit ADN haute sensibilité (Agilent) sur un bioanalyseur Agilent 2100. Les pools de bibliothèques ont ensuite été séquencés à l’aide d’un séquenceur Illumina NextSeq CN500, et les données résultantes ont été traitées à l’aide de Trimmomatic12 pour éliminer les lectures de mauvaise qualité, la contamination de l’adaptateur, les lectures dupliquées et les lectures inférieures à 50 pb. Pour identifier les séquences humaines, les données restantes ont été mises en correspondance avec une référence humaine (hg19) à l’aide du logiciel Burrows-Wheeler Aligner9 et ont été exclues. Les données de séquence restantes ont ensuite été alignées sur les bases de données bactériennes, virales, fongiques et protozoaires (NCBI; ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/genomes). Les lectures uniques ont été définies comme des lectures dont la longueur d’alignement était supérieure à 80 %, l’identité avec séquence de référence supérieure à 90 % et le rapport entre le score d’alignement sous-optimal et optimal était inférieur à 0,8. Une détection positive a été signalée pour une espèce ou un genre donné si le rapport RPM, ou RPM-r était ≥ 10, où le RPM-r a été défini comme le RPMsample / RPMNTC (le RPM correspondant à une espèce ou un genre donné dans l’échantillon clinique divisé par le RPM dans le NTC). Un échantillon de sang total provenant de donneurs sains a été préparé avec chaque lot en utilisant le même protocole d’extraction qu’un témoin négatif pour tenir compte de toute contamination potentielle10.

Les dossiers médicaux électroniques de tous les patients inclus ont été examinés et des données sur le jour du test ont été obtenues, y compris des informations démographiques, des tests de laboratoire (globules blancs, hémoglobine, plaquettes, protéine C-réactive, procalcitonine, alanine aminotransférase, albumine, bilirubine totale, azote uréique sanguin, créatinine sérique et acide lactique), comorbidités (hypertension, diabète sucré, cardiopathie valvulaire, insuffisance cardiaque, fibrillation auriculaire, maladie pulmonaire chronique, maladie hépatique chronique, maladie rénale chronique, coagulopathie, maladie rhumatismale et tumeur), évaluation clinique (cathéter veineux central, ventilation mécanique, score d’évaluation séquentielle de défaillance d’organe (SOFA) et mortalité à l’hôpital).

Les données cliniques ont été réalisées à l’aide du logiciel statistique SPSS 26.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL). Le test du chi carré a été utilisé pour comparer les variables catégorielles. Une analyse de régression logistique binaire a été réalisée sur les facteurs de risque de NGm sanguin positif et d’hémoculture chez les patients suspectés de bactériémie. Les données de dénombrement sont présentées sous forme de moyennes (x̅) ± d’écart-type (ET) ou de médianes (intervalle interquartile), tandis que les données catégorielles sont exprimées en fréquences et en pourcentages. P < 0,05 a été considéré comme un seuil de signification statistique.

Au total, 99 patients soupçonnés d’infection sanguine âgés de 16 à 88 ans ont été officiellement recrutés dans notre étude. Les caractéristiques initiales des patients sont présentées dans le tableau 1. Tous les patients inscrits provenaient du service des urgences de l’hôpital Ruijin et leurs comorbidités impliquaient diverses spécialités. La moyenne ou le quartile des indicateurs inflammatoires, y compris les globules blancs, la CRP et le PCT, étaient tous supérieurs à la normale. Les proportions d’intubation veineuse centrale et de ventilation mécanique étaient respectivement de 56,57 % et 36,36 %. Le score SOFA médian était de 6 points. Le taux de mortalité à l’hôpital était de 37,37 %.

Le nombre de patients positifs pour le NGS par rapport aux patients positifs pour l’hémoculture était de 65 contre 13 (65,66 % contre 13,13 %). La différence entre eux a montré une signification statistique (P < 0,001). Parmi les patients mNGS positifs, 43 avaient des bactéries et / ou des champignons détectés, et 22 avaient un virus seul. Les microorganismes pathogènes détectés chez les patients présentant des hémocultures positives étaient tous des bactéries et/ou des champignons (Fig. 1).

Vue d’ensemble du NGm sanguin et des hémocultures chez les patients suspectés d’infection sanguine.

Les trois bactéries et champignons les plus courants dans les hémocultures étaient Klebsiella pneumoniae, Enterococcus faecium et Staphylococcus haemolyticus, tandis que Klebsiella pneumoniae, Escherichia coli et Salmonella enterica étaient les plus courants dans le NGm sanguin (tableau 2).

En ce qui concerne les résultats de détection concernant les bactéries et les champignons, le taux de détection du NGS était significativement plus élevé que celui de l’hémoculture (tableau 3). Un diagramme de Venn13 a montré que le taux de concordance entre le NGm et l’hémoculture dans la détection des bactéries et des champignons était de 12,00 % (Fig. 2).

Consistance des bactéries et des champignons détectés dans le NGm sanguin et l’hémoculture.

Par régression logistique binaire, il a été constaté qu’une diminution de l’IMC, une diminution du nombre de globules blancs et une augmentation de la CRP étaient des facteurs de risque pour la détection de microorganismes pathogènes dans le NGm sanguin. L’âge avancé, la CRP élevée, l’abus d’alcool et les maladies rhumatismales sont des facteurs de risque pour la détection bactérienne et / ou fongique dans le mNGS sanguin. Les facteurs de risque d’hémocultures positives étaient le sexe et le fumeur actuel (tableau 4).

Les taux de mortalité à l’hôpital des patients mNGS positifs et mNGS négatifs étaient de 38,46% et 35,29%, tandis que ceux des patients positifs pour l’hémoculture et négatifs pour l’hémoculture étaient respectivement de 38,46% et 37,21%. Ni la positivité du NGm sanguin ni la positivité de l’hémoculture n’ont montré d’amélioration de la mortalité à l’hôpital (tableau 5).

Cette étude a été approuvée par le comité d’éthique de l’hôpital Ruijin affilié à la faculté de médecine de l’Université Jiao Tong de Shanghai et a obtenu une dérogation au consentement éclairé. L’analyse des données a été effectuée conformément aux normes éthiques énoncées dans la « Déclaration d’Helsinki de 1964 » et ses amendements ultérieurs ou à des normes éthiques comparables.

La BSI est un fardeau majeur pour la santé publique mondiale, menaçant la vie des patients. Le diagnostic précoce des infections sanguines est très important. Les hémocultures sont actuellement encore l’étalon-or, avec des résultats généralement disponibles en 3 à 5 jours. Jusque-là, les antibiotiques à large spectre sont généralement prescrits empiriquement pour traiter les patients suspectés d’infections sanguines. Limitées par la sensibilité et les longs délais d’exécution14, d’autres techniques de détection, y compris la PCR multiplex en temps réel fonctionnant directement à partir de sang total, la PCR combinée à la résonance magnétique T2 et les tests basés sur la métagénomique se développent rapidement. Parmi eux, le NGS se caractérise par un temps de diagnostic rapide et peut améliorer le processus de prise en charge des patients suspectés d’infection sanguine14.

Dans notre étude, l’utilisation de la technologie mNGS coïncidait souvent avec des cas où le diagnostic de micro-organismes pathogènes était difficile ou le patient était extrêmement malade, et en même temps, les antibiotiques étaient utilisés depuis un certain temps. Par conséquent, la durée du traitement antibiotique chez les patients inclus dans cette étude était supérieure à 3 jours. Le traitement antimicrobien empirique établi après le traitement initial réduit considérablement la sensibilité de l’hémoculture15. Les taux d’hémoculture positifs après l’utilisation d’antibiotiques variaient de 11 à 27,7 %15,16,17,18. Le taux positif d’hémocultures dans notre étude était de 13,13%, ce qui était cohérent avec celui rapporté dans les études précédentes. Le faible taux de sérocultures positives peut également être lié aux volumes de prélèvement sanguin moins qu’optimaux19. Les hémocultures de notre étude ont été prélevées dans des volumes de 5 à 10 ml, ce qui était inférieur aux 10 ml recommandés ou plus.

La technique mNGS et l’hémoculture dans cette étude peuvent identifier les bactéries et les champignons, mais le mNGS peut également identifier les virus et les parasites. Dans le rapport d’analyse, aucun résultat n’a été trouvé pour les parasites. Les trois principales bactéries étaient toutes des bactéries communes, conformément aux études antérieures17,20. La sensibilité du mNGS est très élevée et ses résultats négatifs ont souvent une bonne valeur prédictive négative pour exclure l’infection21,22. En termes de résultats de détection bactérienne et fongique, le taux positif de mNGS était environ 3,31 (43/13) fois plus élevé que celui de l’hémoculture. La concordance des deux tests a été comparée dans un diagramme de Venn et il a été constaté que les résultats du NGS ne chevauchaient pas les résultats de l’hémoculture dans une large mesure. Dans l’étude de Long et coll.17, la concordance entre le NGm et l’hémoculture pour la détection bactérienne et fongique était de 8/20 (40 %), ce qui était supérieur aux 6/50 (12,00 %) de notre étude. La raison de ce phénomène pourrait être liée à l’algorithme de la machine, nous n’avons accepté que les agents pathogènes avec une confiance élevée dans le mNGS et ignoré les agents pathogènes avec une confiance moyenne. De plus, leur diagramme de Venn ne comparait que les négatifs et les positifs, et non jusqu’au niveau des espèces pathogènes. Jusqu’à présent, diverses méthodes de test ont des limites et ne peuvent pas atteindre une sensibilité de 100%. Les raisons possibles des faux négatifs comprennent: 1. les niveaux d’acides nucléiques pathogènes inférieurs au seuil de détection du mNGS; 2. les séquences des agents pathogènes détectés en deçà du seuil de déclaration, qui peuvent être filtrées; 3. Les agents pathogènes non présents dans la circulation sanguine ou les séquences d’acides nucléiques de l’agent pathogène qui ne pénètrent pas encore dans la circulation sanguine; 4. Dégradation des acides nucléiques; 5. Utilisation préventive d’antibiotiques, etc. Cependant, même avec un taux de concordance de 40%, le NGS ne pouvait pas remplacer complètement l’hémoculture. Pour augmenter le taux de détection positif, le NGm doit être utilisé en combinaison avec l’hémoculture.

À notre connaissance, peu d’études ont exploré les facteurs de risque d’un test sanguin mNGS positif. Les facteurs de risque affectant les résultats des tests bactériens et fongiques mNGS comprenaient l’âge, la protéine C-réactive, l’abus d’alcool et les maladies rhumatismales. Lorsque les virus ont été ajoutés aux résultats des tests, les facteurs de risque sont devenus l’indice de masse corporelle, le protien C-réactif et le nombre de globules blancs. La valeur prédictive de la protéine C-réactive a été démontrée dans les deux analyses. La protéine C-réactive a également été identifiée comme l’un des facteurs de risque importants d’hémocultures positives chez les patients atteints de septicémie23,24. Les hémocultures positives ont augmenté avec l’augmentation du taux de procalcitonine, du degré d’insuffisance hépatique et du score SOFA dans une étude rétrospective25. L’insertion et la durée des cathéters veineux centraux ont également été identifiées comme des facteurs de risque élevés pour BSI26. Cependant, ces facteurs de risque d’hémoculture positive n’ont pas été trouvés dans notre étude. Cela pourrait être dû au faible nombre d’échantillons positifs.

Le BSI a un taux de mortalité élevé et retarder le traitement pourrait sérieusement affecter les résultats pour les patients27. Dans notre étude, les taux de mortalité des patients atteints de mNGS et d’hémoculture positive étaient tous de 38,46 %, ce qui était supérieur à celui des patients atteints d’une infection sanguine dans les études précédentes3,28. Cela était dû au coût élevé du mNGS, qui est souvent utilisé lorsque le diagnostic et le traitement conventionnels étaient inefficaces ou pour l’identification de micro-organismes difficiles, de sorte que la situation de la maladie chez ces patients sélectionnés était plus grave. Bien que leur score SOFA médian le jour de l’administration du mNGS était de 6, leur nombre de comorbidités dépassait celui signalé chez les patients atteints de septicémie dans une étude précédente29. Les patients ayant un NGS sanguin positif et / ou des hémocultures n’avaient pas de différence significative dans la mortalité par rapport aux patients négatifs. Ceci est différent des résultats de recherche antérieurs indiquant que le taux de mortalité à l’hôpital des patients positifs à l’hémoculture a été significativement augmenté28. Une autre étude a révélé que les patients positifs au NGS avaient des séjours à l’hôpital plus longs et une mortalité plus élevée à 28 jours30. Cependant, ces résultats restent controversés. Les résultats de Marco et al. étaient similaires aux nôtres, et la mortalité n’a pas augmenté avec un résultat positif au test de bactériémie25. Dans une autre étude de cohorte prospective, les hémocultures positives n’étaient pas associées aux résultats chez les patients atteints de septicémie31. Une méta-analyse récente a également montré que les hémocultures positives ou négatives n’étaient pas associées à la mortalité chez les patients souffrant de septicémie32. Cela pourrait être dû à l’utilisation empirique précoce d’antibiotiques chez tous ces patients. Les patients présentant des infections de la circulation sanguine, y compris des hémocultures sanguines positives ou des hémocultures positives, sont généralement plus gravement malades. Mais les patients positifs peuvent avoir une rémission plus importante après des interventions ciblées. Cela peut expliquer le fait qu’il n’y a pas de différence statistiquement significative dans la mortalité à l’hôpital. Il a été démontré33 qu’un traitement antimicrobien précoce et efficace peut améliorer les résultats pour les patients, ce qui peut améliorer la mortalité chez les patients atteints d’infections sanguines, ne montrant aucune différence significative de mortalité entre les patients positifs et négatifs.

Chez les patients suspectés d’infection sanguine, la probabilité d’un NGm sanguin positif est significativement plus élevée que celle de l’hémoculture, mais elle ne peut pas remplacer complètement le rôle de l’hémoculture. L’utilisation combinée du NGm sanguin et de l’hémoculture pourrait maximiser la détection de microorganismes pathogènes dans les infections sanguines.

Bien que la même technologie de plate-forme mNGS ait été utilisée, les algorithmes des différentes entreprises étaient encore différents, ce qui pouvait entraîner des erreurs dans les résultats de détection dans une certaine mesure. De plus, comme il s’agissait d’une étude rétrospective, les résultats des hémocultures et du mNGS avant l’administration d’antibiotiques n’étaient pas disponibles.

Les données de séquençage brutes rapportées dans cet article ont été déposées dans les archives de séquences génomiques (génomique, protéomique et bioinformatique 2021) dans le National Genomics Data Center (Nucleic Acids Res 2022), le Centre national de bioinformation de Chine / Institut de génomique de Beijing, Académie chinoise des sciences (GSA: CRA010141) qui sont accessibles au public à https://ngdc.cncb.ac.cn/gsa.

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L’auteur tient à remercier le Dr Jian Li pour ses conseils sur l’analyse statistique de cette étude.

Ces auteurs ont contribué à parts égales : Yuhua Zhou et Wen Shi.

Département des urgences, Hôpital Ruijin, École de médecine de l’Université Jiao Tong de Shanghai, n° 197, Ruijiner Road, District de Huangpu, Shanghai, 200025, Chine

Yuhua Zhou, Wen Shi, Yi Wen, Enqiang Mao & Tongtian Ni

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Y.H.Z., W.S., E.Q.M. et T.T.N. ont contribué à la conception et à la conception de l’étude. Y.H.Z. et T.T.N. ont organisé la base de données. W.S. et Y.W. ont effectué l’analyse statistique. W.S., Y.W. et E.Q.M. ont écrit des sections du manuscrit. Y.H.Z. et W.S. ont écrit la première ébauche du manuscrit. T.T.N. et E.Q.M. ont révisé le manuscrit. Tous les auteurs ont contribué à la révision du manuscrit, lu et approuvé la version soumise.

Correspondance avec Enqiang Mao ou Tongtian Ni.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Zhou, Y., Shi, W., Wen, Y. et coll. Comparaison de la cohérence de la détection des agents pathogènes entre le séquençage métagénomique de nouvelle génération et l’hémoculture chez les patients soupçonnés d’infection sanguine. Sci Rep 13, 9460 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36681-5

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Reçu: 24 février 2023

Acceptée: 08 juin 2023

Publication : 10 juin 2023

DEUX : https://doi.org/10.1038/s41598-023-36681-5

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